Botanica Pacifica

Review paper

Botanica Pacifica. A journal of plant science and conservation 2023. 12(2):145-154
Article first published online: 04 JUL 2023 | DOI: 10.17581/bp.2023.12203

Genetic variation and population history of three related fir species Abies sachalinensis, A. nephrolepis and A. gracilis (Pinaceae) revealed by nuclear microsatellites

Vladimir L. Semerikov ORCID & Svetlana A. Semerikova ORCID

Institute of Plant and Animal Ecology, Ural Branch RAS, Yekaterinburg, Russia

Seventeen nuclear microsatellite loci (nSSR) were used to study the genetic diversity and historical demography of three Northeast Asian fir species: insular Sakhalin fir Abies sachalinensis (Fr. Schmidt) Mast., continental A. nephrolepis (Trautv.) Maxim. and Kamchatka endemic A. gracilis Kom. Bayesian clustering, performed using the STRUCTURE software separated the considered species from each other and divided A. sachalinensis populations into several groups located from south to north. According to the results of ABC analysis, the ancestors of A. nephrolepis and the ancestors of southern populations of A. sachalinensis split about 600 ka BP. Populations of A. sachalinensis of northern Sakhalin originated from A. nephrolepis about 300 ka BP. Populations of central Sakhalin were formed, probably, as a result of mixing of populations of northern and southern Sakhalin during the late glacial (about 18 ka BP). The origin of the A. gracilis is inferred as a result of separation from populations of northern Sakhalin, probably before the last glacial maximum.

Семериков В.Л., Семерикова С.А. Генетическая изменчивость и популяционная история трех родственных видов пихт Abies sachalinensis, A. nephrolepis и A. gracilis (Pinaceae) по данным ядерных микросателлитных локусов. Семнадцать ядерных микросателлитных локусов (nSSR) были использованы для изучения генетического разнообразия и исторической демографии трех видов пихт Северо-Восточной Азии: островного вида пихты сахалинской Abies sachalinensis (Fr. Schmidt) Mast., континентальной пихты белокорой A. nephrolepis (Trautv.) Maxim. и эндемичной камчатской пихты A. gracilis Kom. Байесовская кластеризация, выполненная с помощью программы STRUCTURE, отделила рассматриваемые виды друг от друга и разделила популяции A. sachalinensis на несколько групп, расположенных с юга на север. По результатам АВС анализа предки A. nephrolepis и предки южных популяций A. sachalinensis разделились около 600 тыс. л.н., популяции A. sachalinensis северного Сахалина возникли в результате отделения от A. nephrolepis около 300 тыс. л.н. и популяции центрального Сахалина – вероятно, в результате смешения популяций северного и южного Сахалина в позднеледниковье, около (18 тыс. л.н.). Происхождение пихты камчатской A. gracilis реконструируется как результат отделения от популяций северного Сахалина, вероятно до последнего ледникового максимума.

Keywords: Abies sachalinensis, A. nephrolepis, A. gracilis, population structure, demographic inferences, nSSR, популяционная структура, демографические оценки

PDF         SUPPLEMENTARY MATERIALS: Electronic Appendix


References

Bukhteeva, A.V. 1963. About the distribution of the firs on Sakhalin. Botanicheskii Zhurnal 48(3):449-450 (in Russian). [Бухтеева А.В. 1963. О распространении пихты на Сахалине // Ботанический журнал. Т.48, №3. C.449-450].

Cornuet, J.M., P. Pudlo, J. Veyssier, A. Dehne-Garcia, M. Gautier, R. Leblois, J.M. Marin & A. Estoup 2014. DIYABC v2.0: a software to make Approximate Bayesian Computation inferences about population history using single nucleotide polymorphism, DNA sequence and microsatellite data. Bioinformatics 30:1187-1189. CrossRef

Earl, D.A. & B.M. VonHoldt 2012. Structure Harvester: a website and program for visualizing STRUCTURE output and implementing the Evanno method. Conservation Genetics Resources 4:359-361. CrossRef

Egorova, I.A. 2008. A brief outline of the history of the formation of modern vegetation in Kamchatka In: Kamchatka: events, people: materials XXV Krashennik. Readings, pp. 88-93, Ministry of Culture Kamch. Petropavlovsk-Kamchatsky (in Russian). [Егорова И.А. 2008. Краткий очерк истории формирования современной растительности Камчатки // «Камчатка: события, люди»: материалы XXV Крашенник. чтений. Петропавловск-Камчатский: Мин. культуры Камч. края. С. 88-93].

Evanno, G., S. Regnaut & J. Goudet 2005. Detecting the number of clusters of individuals using the software STRUCTURE: a simulation study. Molecular Ecology 14(8):2611-2620. CrossRef

Farjon, A. 2001. World checklist and bibliography of conifers. Second edition. Royal Botanic Gardens, Kew, Richmond. 316 pp.

Farjon, A. & K.D. Rushforth 1989. A classification of Abies Miller. (Pinaceae). Notes from the Royal Botanic Garden, Edinburgh 46:59-79.

Farjon, A. & D. Filer 2013. An atlas of the world's conifers: an analysis of their distribution, biogeography, diversity, and conservation status. Brill, Leiden-Boston. 512 pp. CrossRef

Giterman, R.E. 1985. History of vegetation in the North-East of the USSR in the Pliocene and Pleistocene. Nauka, Moscow, 96 pp. (in Russian). [Гитерман Р.Е. 1985. История растительности Северо-Востока СССР в плиоцене и плейстоцене. Москва: Наука. 96 с.].

Hong, J.K., J. Lim, B.Y. Lee & M. Kwak 2016. Isolation and characterization of novel microsatellites for Abies koreana and A. nephrolepis (Pinaceae). Genetics and Molecular Research 15(2):15027542. CrossRef

Hong, Y.P., J.Y. Ahn, Y.M. Kim, B.H. Yang & J.H. Song 2011. Genetic variation of nSSR markers in natural populations of Abies koreana and Abies nephrolepis in South Korea. Journal of Korean Society of Forest Science 100(4):577-584.

Igarashi, Y. & A.E. Zharov 2011. Climate and vegetation change during the late Pleistocene and early Holocene in Sakhalin and Hokkaido, northeast Asia. Quaternary International 237:24-31. CrossRef

Jiang, Z.Y., Y.L. Peng, X.X.Hu, Y.F. Zhou & J.Q. Liu 2011. Cytoplasmic DNA variation in and genetic delimitation of Abies nephrolepis and Abies holophylla in northeastern China. Canadian Journal of Forest Research 41:1555-1561. CrossRef

Kitamura, K., K. Uchiyama, S. Ueno, W. Ishizuka, I. Tsuyama & S. Goto 2020. Geographical gradients of genetic diversity and differentiation among the southernmost marginal populations of Abies sachalinensis revealed by EST-SSR polymorphism. Forests 11(2):233. CrossRef

Kopelman, N.M., J. Mayzel, M. Jakobsson, N.A. Rosenberg & I. Mayrose 2015. CLUMPAK: a program for identifying clustering modes and packaging population structure inferences across K. Molecular Ecology Resources 15:1179-1191. CrossRef

Krestov, P.V., V.Y. Barkalov & A.A. Taran 2004 Phytogeographical regionalization of the Sakhalin Island. In: Flora and fauna of Sakhalin Island (materials of International Sakhalin Island Project), vol. 1 (S.Yu. Storozenko, ed.), pp. 67-92. Dalnauka, Vladivostok (in Russian with English abstract). [Крестов П.В., Баркалов В.Ю., Таран А.А. 2004. Ботанико-географическое районирование острова Сахалин // Растительный и животный мир острова Сахалин: (материалы междунар. Сахалин. проекта) / под ред. С.Ю. Стороженко. Владивосток: Дальнаука. Ч. 1. С. 67-92].

Krylov, G.V., I.I. Maradudin, N.I. Mikheev & N.F. Kozakova 1986. The fir. Agropromizdat, Moscow 239 pp. (in Russian). [Крылов Г.В., Марадудин И.И., Михеев Н.И., Козакова Н.Ф. 1986. Пихта. М.: Агропромиздат. 239 с.].

Kuzmina, E.Yu. & V.Yu. Neshataeva 2011. To the bryophyte flora of the Abies gracilis fir grove (Kronotsky Reserve, Kamchatka). Novosti sistematiki nizshikh rastenii 45:318-328 (in Russian). [Кузьмина Е.Ю., Нешатаева В.Ю. 2011. К бриофлоре пихтарников из Abies gracilis (Кроноцкий заповедник, Камчатка) // Новости систематики низших растений. Т. 45. С. 318-328]. CrossRef

Kwak, M., J. Hong, E.S. Lee, B.Y. Lee, M.H. Suh & B. Cregg 2020. Evaluation of genetic diversity in Korean fir cultivars based on microsatellite and cytoplasmic markers. Journal of the American Society for Horticultural Science 145(1):45-52. CrossRef

Laukhin, S. & G. Shilova 2005. Results of palynological analysis of Bedoba section (Late Pleistocene of Middle Siberia). Geologija 49:40-47.

Lian, C., S. Goto & T. Hogetsu 2007. Microsatellite markers for Sachalin fir (Abies sachalinensis Masters). Molecular Ecology Notes 7:896-898. CrossRef

Nagasaka, K., Z.M. Wang & K. Tanaka 1997. Genetic variation among natural Abies sachalinensis population in relation to environmental gradients in Hokkaido, Japan. Forest Genetics 4(1):43-50.

Naumenko, A.T. 1981. Stationary study of the Kamchatka fir grove. In: Flora and vegetation of the reserves of the RSFSR, pp. 119-128, TSNIL Glavokhoty, Moscow (in Russian). [Науменко А.Т. 1981. Стационарное исследование рощи пихты камчатской // Флора и растительность заповедников РСФСР. М.: ЦНИЛ Главохоты РСФСР. С. 119-128].

Nei, M. 1978. Estimation of average heterozygosity and genetic distance from a small number of individuals. Genetics 83:583-590. CrossRef

Neshataeva, V.Yu. & G.Yu. Fet 1994. Formation of the graceful fir - Abieteta g racilis. In: Vegetation of the Kronotsky State Reserve (Eastern Kamchatka) (Proceedings of the Botanical Institute RAS, vol. 16), pp. 13-18, St. Petersburg (in Russian). [Нешатаева В.Ю., Фет Г.Ю. 1994. Формация пихты грациозной - Abieteta gracilis // Растительность Кроноцкого государственного заповедника (Восточная Камчатка). Труды Ботанического ин-та РАН. Вып. 16. С. 13-18].

Nikhaenko, V.I. 2020. Intraspecific diversity and population differentiation of Siberian fir (Abies sibirica Ledeb.). Master's thesis, Siberian Federal University, Institute of Fundamental Biology and Biotechnology, Department of Genomics and Bioinformatics, Krasnoyarsk, 50 pp. (in Russian). [Нихаенко В.И. 2020. Внутривидовое разнообразие и дифференциация популяций пихты сибирской (Abies sibirica Ledeb.): Магистерская дисс. Красноярск: Сибирский Федеральный Университет. Институт Фундаментальной Биологии и Биотехнологии. 50 с.].

Orlova, L.V. & G.A. Firsov 2004. Mysterious silver fir of Kamchatka. The British Conifer Society Journal 3:38-42.

Orlova, L.V. 2003. On the systematic position of Abies gracilis Kom. (Pinaceae). Novosti sistematiki vysshikh rastenii 35:21-26 (in Russian). [Орлова Л.В. 2003. О систематическом положении Abies gracilis Kom. (Pinaceae) // Новости систематики высших растений. T. 35. C. 21-26].

Peakall, R. & P.E. Smouse 2012. GenAlEx 6.5: genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research-an update. Bioinformatics 28:2537-2539. CrossRef

Pletnev, S.P. 2004. Historical and geological development of Sakhalin Island. In: Flora and fauna of Sakhalin Island (Materials of International Sakhalin Island Project), vol. 1 (S.Yu. Storozenko, ed.), pp. 11-22, Dalnauka, Vladivostok (in Russian). [Плетнев С.П. Историко-геологическое развитие острова Сахалин // Растительный и животный мир острова Сахалин: (материалы междунар. Сахалин. проекта), Владивосток: Дальнаука, Ч. 1. С. 11-22].

Pritchard, J.K., M. Stephens & P. Donnelly 2000. Inference of population structure using multilocus genotype data. Genetics 155:945-959. CrossRef

Rousset, F. 2008. GENEPOP' 007: A complete re-implementation of the GENEPOP software for Windows and Linux. Molecular Ecology Resources 8:103-106. CrossRef

Rousset, F. & M. Raymond 1995. Testing heterozygote excess and deficiency. Genetics 140:1413-1419. CrossRef

Semerikov, V.L., S.A. Semerikova, Y.Y. Khrunyk & Y.A. Putintseva 2022. Sequence capture of mitochondrial genome with PCR-generated baits provides new insights into the biogeography of the genus Abies Mill. Plants 11(6):762. CrossRef

Semerikov, V.L. & S.A. Semerikova 2023. Variability of nuclear microsatellite loci and population history of the widespread Siberian fir Abies sibirica and the Tien Shan endemic Semenov's fir A. semenovii. Russian Journal of Ecology 56(4):397-406.

Semerikova, S.A. 2016. The origin of diversity of firs in Northeast Asia. Byulleten' BSI DVO RAN 15:72-74 (in Russian). [Семерикова С.А. Происхождение разнообразия пихт северо-восточной Азии // Бюллетень БСИ ДВО РАН. Вып. 15. С. 72-74].

Semerikova, S.A. & V.L. Semerikov 2007. The diversity of chloroplast microsatellite loci in Siberian fir (Abies sibirica Ledeb.) and two Far East fir specie A. nephrolepis (Trautv.) Maxim. and A. sachalinensis Fr. Schmidt. Russian Journal of Genetics 43:1373-1381. CrossRef

Semerikova, S.A., V.L. Semerikov & M. Lascoux 2011. Postglacial history and introgression in Abies (Pinaceae) species of the Russian Far East inferred from both nuclear and cytoplasmic markers. Journal of Biogeography 38: 326-340. CrossRef

Semerikova, S.A., M. Lascoux & V.L. Semerikov 2012. Nuclear and cytoplasmic genetic diversity reveals long-term population decline in Abies semenovii, an endemic fir of Central Asia. Canadian Journal of Forest Research 42:2142-2152. CrossRef

Semerikova, S.A., Y.Y. Khrunyk, M. Lascoux & V.L. Semerikov 2018. From America to Eurasia: a multigenomes history of the genus Abies. Molecular Phylogenetics and Evolution 125:14-28. CrossRef

Skiba, L.A. 1975. The history of development of Kamchatka vegetation in the late Cenozoic. Nauka, Moscow 72 pp. (in Russian). [Скиба Л.А. 1975. История развития растительности Камчатки в позднем кайнозое М.: Наука. 72 с.].

Turkov, V.G. & V.A. Shamshin 1963. The fir on the Kamchatka Peninsula. In: Forests of Kamchatka (N.E. Kabanov, ed.), pp. 297-312, USSR Academy of Science, Moscow (in Russian).[ Турков В.Г., Шамшин В.А. 1963. Пихта на Камчатке // Леса Камчатки /под ред. Н.Е. Кабанова М.: АН СССР. С. 297-312].

Urusov, V.M. 1988. Genesis of vegetation and rational nature management in the Far East. DVO AN SSSR, Vladivostok, 356 pp. (in Russian) [Урусов В.М. 1988. Генезис растительности и рациональное природопользование на Дальнем Востоке Владивосток: ДВО АН СССР, 356 с.].

Van Oosterhout, C., W.F. Hutchinson, D.P. Wills & P. Shipley 2004. MICRO-CHECKER: software for identifying and correcting genotyping errors in microsatellite data. Molecular Ecology Notes 4:535-538. CrossRef

Woo, L.S., Y.B. Hoon, H.S. Don, S.J. Ho & L.J. Joo 2008. Genetic variation in natural populations of Abies nephrolepis Max. in South Korea. Annals of Forest Science 65:302. CrossRef





© The Author(s). 2023 Open Access (CC) BY-NC license: https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0/